Foster si zahrál ve stovce filmů. Kariéru začal v divadlech na Broadwayi, než mu režisér John Huston v roce 1967 svěřil roli ve filmu Páv se zlatým okem, kde hrál s Elizabeth Taylorovou a Marlonem Brandem. Do povědomí diváků se Foster dostal díky roli v detektivním seriálu televize NBC Banyon v letech 1972-73.
Foster se objevoval hlavně v hororových a akčních filmech, mimo jiné ve snímcích Černá díra z roku 1979, Mstitelé (1983) nebo The Banker (1989).
Zlom v jeho kariéře ale znamenala role v Tarantinově snímku Jackie Brownová, kde ztvárnil roli finančního agenta Maxe Cherryho. Oscar za vedlejší roli, na nějž byl Foster nominován, ale tehdy připadl Robinu Williamsovi za film Dobrý Will Hunting.
